Este teatro fue parte de un programa de bienestar social y apoyo a la cultura para los trabajadores afiliados al Instituto Mexicano del Seguro Social (IMSS), que implementó su entonces titular Benito Coquet.
El proyecto consistió en la construcción de 60 espacios culturales en el país. Este fue uno de los primeros. Se inauguró el 19 de mayo de 1960, con la obra Marco Polo, de Eugene O'Neill. En 1970 se le bautizó como Teatro Julio Prieto, en honor al escenógrafo.
El edificio fue diseñado por el arquitecto Alejandro Prieto y construido por Luis Zedillo Castillo. El recinto llamó la atención desde el principio por las innovaciones técnicas en su construcción, la principal en el escenario de tipo italiano, que tenía instalado un disco giratorio para darle movilidad al espacio. Desde ese entonces cuenta con un aforo para 501 personas.
Los sábados y domingos ofrecen una programación matutina dedicada a los niños y adolescentes. Presentan puestas en escena, conciertos de música infantil y circo.
También se montan obras didácticas, que vinculan el arte y problemáticas de salud pública, como en la obra El Edipo imaginario, dirigida a adolescentes para reflexionar sobre el tema de los embarazos no deseados. La dama de negro ha sido una de las obras más exitosas que se han presentado aquí.
Desarrolla actividades en coordinación con organismos culturales, como los ciclos de Teatro Para Todos. También funciona como sede de los festivales Puro Teatro y el Festival de Verano para Niños.